전국에서 단 5곳만 국보로 지정된 천수는 현존하는 가장 오래된 것으로 알려져 있으며, 전기 망루형 천수의 특징을 갖춘 것으로 유명하다. 무로마치 시대인 1537년, 오다 노부나가의 숙부 오다 노부야스가 세운 것으로 전해진다. 뒤쪽으로 기소가와의 보호를 받는 낮은 산 위에 세워진 ‘후견고의 성’. 성시와 하나가 되어 교역과 정치, 경제의 요충지로서 중요한 거점이 되었다.
오와리와 미노의 경계에 위치해 있었기 때문에, 전국시대에는 오다 노부나가, 도요토미 히데요시, 도쿠가와 이에야스도 이 성을 차지하려 했고, 성주가 잇따라 바뀌었다. 에도 시대에 들어 오와리번의 부가로 나루세 마사나리가 하사받아 현재의 천수 모습이 완성되었다고 전해진다. 전국에서 유일한 개인 소유의 성으로도 알려져 있었지만, 2004년에 공익재단법인 이누야마성 하쿠테이문고에 양도되었다.
천수 최상층은 회랑으로 둘러싸여 있어 날씨가 좋은 날에는 기소가와와 노비 평야, 온타케산, 기후성, 나고야역의 빌딩군 등을 한눈에 조망할 수 있다. 3중 4층 지하 2층 구조의 성에는 축성 당시의 목재가 지금도 많이 남아 있어, 성 안을 걸으면 나무가 삐걱이는 소리가 나고 바닥 판자 사이의 틈에서도 역사를 느낄 수 있다. 성벽으로부터의 침입자를 막던 ‘이시오토시’ 외에도, 이누야마성 천수 지붕에는 복숭아기와가 모두 12장 있어 액막이 역할을 하고 있다.